2. 四川农业大学果蔬研究所,成都 611130;
3. 绵阳市农业科学研究院,四川绵阳 621023;
4. 达州市农业科学研究院,四川达州 635000
随着城市污染、矿区开采,工业“三废”的排放加剧,城郊菜区土壤重金属污染日益严重[1]。镉(Cd)是毒性最强的重金属之一,易在土壤中长期积累,造成蔬菜品质下降,并通过食物链危害人体健康[2]。不同类型的蔬菜对土壤重金属的积累存在较大差异,重金属在蔬菜中的含量由高到低依次为叶菜类、根茎类、瓜果类[3]。近年来,叶菜类蔬菜因其在生产过程中相较其他类型蔬菜拥有更高的重金属积累量,引起了人们广泛的关注[4-5]。植物修复技术是利用重金属超富集植物吸收、转移土壤重金属的一种绿色、安全的修复措施[6]。将重金属超富集植物与普通植物混种,实现修复重金属污染土壤的同时进行农业生产是植物修复技术的重要研究方向[7-8]。研究表明,Cd超富集植物续断菊与经济作物(玉米、蚕豆)混种,可在降低经济作物Cd含量的同时有效促进续断菊对土壤Cd的积累[9-10]。相较于蔬菜单种,混种重金属超富集植物鸡眼草可显著降低番茄、白菜、卷心菜可食用部位的Cd含量,但提高了油冬菜及花椰菜对土壤铅(Pb)、钡(Ba)的积累[11]。超富集植物东南景天与大豆、玉米混种均显著提高了东南景天地上部分的Pb、Zn(锌)含量,与黑麦草混种却抑制了东南景天对Pb、Zn的积累;相较于作物单种,混种东南景天可显著抑制黑麦草及玉米对Cd、Zn的吸收,但显著促进了玉米对Pb的积累[12]。这些研究表明不同混种模式对植物重金属含量的影响存在较大差异。因此,筛选合适的重金属超富集植物-普通植物混种模式来降低经济作物的重金属含量具有重要意义。
生菜(Lactuca sativa)是叶用莴苣的俗称,为菊科莴苣属一年生或二年生草本植物,富含多种维生素以及钙、铁、磷盐,具有较高的食用价值[13]。有研究发现,生菜在生长过程中会吸收并积累土壤中的Cd,对人体健康存在一定危害[14]。牛膝菊(Galinsoga parviflora)为菊科牛膝菊属一年生草本植物,是一种生长迅速、广泛分布的Cd超富集植物,且在不同生态环境条件下,不同生态型的牛膝菊对土壤Cd的积累能力存在较大差异[15-16]。梁欢[17]以不同密度的牛膝菊与生菜混种,发现混种低密度牛膝菊可有效降低生菜可食用部位的Cd含量。前期的初步研究发现,两种生态型(农田和矿山)牛膝菊正反嫁接实生后代的Cd积累特性存在明显差异,这可能与嫁接导致的DNA甲基化模式改变遗传给后代有关[18]。鉴于此,本试验分别将这两种生态型的牛膝菊正反嫁接实生后代与生菜混种,研究了混种牛膝菊嫁接后代对生菜Cd积累的影响,以期筛选出可以显著降低生菜Cd含量且能使生菜稳产或高产的牛膝菊嫁接后代植株,为Cd污染地区的蔬菜栽培提供参考。
1 材料与方法 1.1 材料2015年9月,分别在四川农业大学雅安校区农场农田(30°23′ N,103°48′ E,农田生态型)和四川省雅安市汉源县唐家山铅锌矿区(29°24′ N, 102°38′ N,矿山生态型)采集成熟的牛膝菊种子保存。
四川农业大学雅安校区农场位于四川省雅安市雨城区,平均海拔620 m,属亚热带湿润季风气候区,多年平均气温16.2 ℃,多年平均降雨量为1 743.3 mm,多年平均日照1 035 h,多年平均蒸发量为1 011.2 mm[19]。农田土壤(非污染土壤)为紫色土,其基本理化性质为:pH 6.94,有机质43.64 g/kg,全氮3.63 g/kg,全磷0.38 g/kg,全钾17.54 mg/kg,碱解氮195.00 mg/kg,有效磷6.25 mg/kg,速效钾191.13 mg/kg,有效态Cd 0.022 mg/kg[19]。
唐家山铅锌矿区位于四川省雅安市汉源县唐家乡,平均海拔890 m,现保有铅锌矿储量为1.5×106 t,年采矿10万t,零星堆积约60多万m3废矿渣。矿区地处北温带与季风带之间的山地亚热带气候区,具有典型的干热河谷气候特点,多年平均气温为17.9 ℃,年均降雨量为741.8 mm,年均日照为1 475.8 h,年均蒸发量为1 248.2 mm[19]。矿区土壤(镉污染土壤)为黄棕壤,其基本理化性质为:pH 8.17,有机质26.56 g/kg,全氮1.16 g/kg,全磷1.93 g/kg,全钾0.59 g/kg,碱解氮13.14 mg/kg,有效磷0.26 mg/kg,速效钾7.98 mg/kg,有效态Cd 16.78 mg/kg[19]。
生菜品种为意大利散叶生菜(全年抗热耐抽薹),购自保丰种子商行。
供试土壤为潮土,取自成都市温江区农田,土壤基本理化性质参照鲍士旦[20]方法测定:pH 7.35,有机质41.38 g/kg,全氮3.05 g/kg,全磷0.31 g/kg,全钾15.22 g/kg,碱解氮165.30 mg/kg,有效磷5.87 mg/kg,速效钾187.03 mg/kg,未检测出Cd。
1.2 嫁接2015年10月,将采集的两种生态型牛膝菊种子置于温度25 ℃,光照4 000 lx,空气湿度80%条件下育苗。待幼苗高约3 cm、2片真叶展开时,移栽于无Cd污染盆中。当牛膝菊苗高约10 cm时,对两种生态型牛膝菊进行正反嫁接。
嫁接处理方式如下:
1) 矿山生态型不嫁接处理(矿山):直接将矿山生态型牛膝菊幼苗移栽种植,收集种子保存。
2) 农田生态型不嫁接处理(农田):直接将农田生态型牛膝菊幼苗移栽种植,收集种子保存。
3) 矿山生态型作为砧木(后代为矿砧)与农田生态型作为接穗(后代为农穗)进行嫁接:将矿山生态型和农田生态型牛膝菊幼苗分别从离地约6 cm处剪断,矿山生态型牛膝菊下部苗(6 cm)作为砧木,农田生态型牛膝菊的上部苗(4 cm)作为接穗进行嫁接,保留砧木叶片及幼芽。
4) 农田生态型作为砧木(后代为农砧)与矿山生态型作为接穗(后代为矿穗)进行嫁接:将矿山生态型和农田生态型牛膝菊幼苗分别从离地约6 cm处剪断,农田生态型牛膝菊下部苗(6 cm)作为砧木,矿山生态型牛膝菊的上部苗(4 cm)作为接穗进行嫁接,保留砧木叶片及幼芽。
嫁接方法为劈接法,用宽约1 cm、长20 cm的塑料带进行绑缚,使砧木与接穗的结合部位紧密地贴在一起。嫁接后浇水并保持土壤田间持水量为80%,用地膜覆盖保湿,并用遮阳网遮阴。10 d后逐步移除地膜和遮阳网,并取下绑缚的塑料带。嫁接成活后,所有植株均种植在无重金属污染的土壤中,根据土壤水分实际情况不定期浇水确保土壤水分保持在田间持水量的80%左右。待牛膝菊成熟后,分别收集未嫁接以及正反嫁接处理的砧木及接穗的后代种子保存。
1.3 试验方法2016年2月参照梁欢[17]的试验设计,将土壤风干、压碎,称取2.5 kg装于21 cm × 20 cm(高×直径)的塑料盆内,加入分析纯CdCl2·2.5H2O,使其Cd含量为10 mg/kg,并与土壤充分混匀,保持土壤田间持水量的80%,自然放置平衡4周,不定期翻土,使土壤充分混合均匀。
2016年3月,将牛膝菊嫁接后代种子和生菜种子分别在20 ℃下,置于装有营养土的培养皿中催芽。当有80%的种子发芽后移植于穴盘中,在温度25 ℃,光照强度4 000 lx,空气湿度80%的条件下育苗。2016年4月,待牛膝菊幼苗高约3 cm、2片真叶展开时,移栽至准备好的含Cd土壤中与长势一致的生菜幼苗混种:生菜混种农田生态型牛膝菊(生菜混农田)、生菜混种矿山生态型牛膝菊(生菜混矿山)、生菜混种农田生态型牛膝菊砧木后代(生菜混农砧)、生菜混种矿山生态型牛膝菊砧木后代(生菜混矿砧)、生菜混种农田生态型牛膝菊接穗后代(生菜混农穗)、生菜混种矿山生态型牛膝菊接穗后代(生菜混矿穗)以及生菜单种,每个处理种植4盆。混种处理每盆种植3株生菜和1株牛膝菊,单种处理每盆种植4株生菜。整个生长过程中不定期交换盆与盆的位置以减弱边际效应的影响,并及时去除杂草,防治病虫害。
2016年6月,种植2个月后,选取生菜幼嫩叶片,测定其抗氧化酶活性:超氧化物歧化酶(SOD)活性采用氮蓝四唑法测定[21],过氧化物酶(POD)活性采用愈创木酚法测定[21],过氧化氢酶(CAT)活性采用高锰酸钾滴定法测定[21]。之后整株收获,用自来水洗净,再用去离子水反复冲洗,于105 ℃下杀青15 min后,在70 ℃下烘至恒重。称重,粉碎,过100目筛后,分别称取生菜根系及地上部分样品0.500 g,并加入硝酸-高氯酸(体积比为4:1)放置12 h。待溶液消化至透明后,过滤,定溶至50 ml,用iCAP 6300型ICP光谱仪测定(Thermo Scientific,USA)样品Cd含量[20]。牛膝菊整株收获后,分成根系和地上部分分别进行清洗、烘干和Cd含量的测定,其处理过程和测定方法与生菜相同,同时计算牛膝菊的Cd积累量,即Cd含量×生物量[22]。
收集土壤,风干,过1 mm筛后,称取10 g土样置于25 ml烧杯中,加入0.01 mol/L CaCl2 10 ml混匀,静置30 min后,用校正过的PHS-25型pH值测试仪测定悬液pH[20]。土壤有效Cd含量用0.005 mol/L DTPA-TEA浸提(土液比为1:2.5)[20],用iCAP 6300型ICP光谱仪测定[20]。
1.4 数据处理数据采用DPS进行方差分析(Duncan新复极差法进行多重比较)。
2 结果与分析 2.1 混种牛膝菊嫁接后代对生菜生物量的影响由表 1可知,在Cd胁迫条件下与牛膝菊嫁接后代混种后,生菜各部位的生物量均受到不同程度的影响。与生菜单种处理相比,只有混种农穗处理显著提高了生菜根系的生物量,且较单种处理提高了8.21%(P < 0.05),除混种矿穗处理外,其他混种处理均显著降低了生菜根系的生物量。生菜地上部分与整株生物量的大小顺序均为:生菜混矿穗 > 生菜混农穗 > 生菜单种 > 生菜混矿砧 > 生菜混农田 > 生菜混矿山 > 生菜混农砧。与生菜单种处理相比,混种矿穗处理显著提高了生菜地上部分的生物量,且较单种处理提高了10.98%(P < 0.05)。除混种农穗、矿砧处理对生菜地上部分的生物量无显著影响外,其他处理均显著降低了生菜地上部分的生物量。对生菜的整株生物量,只有混种矿穗处理显著提高了生菜的整株生物量,且较单种处理提高了10.12%(P < 0.05)。另外,生菜混农砧以及生菜混农穗处理的根冠比较单种有所提高,其余混种处理均降低了生菜根冠比。
由表 2可知,在Cd胁迫下,相较于生菜单种处理,混种农田处理显著提高了生菜叶片的SOD活性,且较单种处理提高了16.39%(P < 0.05);混种农砧处理显著降低了生菜叶片的SOD活性,且较单种处理降低了44.45%(P < 0.05),其余混种处理对其SOD活性影响不大。对生菜叶片的POD活性,混种农穗及矿穗处理显著提高了生菜叶片的POD活性,且较单种处理分别提高了10.80%、10.19%(P < 0.05);混种农砧处理显著降低了生菜叶片的POD活性,且较单种处理降低了37.38%(P < 0.05),其余混种处理对其POD活性影响不大。对生菜叶片的CAT活性,混种处理显著提高了生菜叶片的CAT活性,其大小顺序为:生菜混农砧 > 生菜混矿穗 > 生菜混矿砧 > 生菜混农穗 > 生菜混农田 > 生菜混矿山 > 生菜单种,分别较生菜单种处理提高了67.50%、39.65%、23.60%、18.26%、9.97%和2.55%(P < 0.05)。
由表 3可知,在Cd胁迫条件下,相较于生菜单种处理,混种农砧、农穗处理显著提高了生菜根系的Cd含量,分别较单种处理提高了12.84%、15.19% (P < 0.05);混种矿山、矿砧及矿穗处理显著降低了生菜根系的Cd含量,分别较单种处理降低了22.15%、19.80%、14.28%(P < 0.05)。对生菜地上部分的Cd含量,混种处理显著降低了生菜的地上部分Cd含量,其大小顺序为:生菜单种 > 生菜混农砧 > 生菜混农穗 > 生菜混农田 > 生菜混矿山 > 生菜混矿砧 > 生菜混矿穗,分别较生菜单种处理降低了10.92%、12.43%、16.63%、18.68%、20.14%、29.18%(P < 0.05)。生菜整株的Cd含量大小顺序与其地上部分的Cd含量相同,其中混种矿穗处理使生菜整株Cd含量最低,较生菜单种处理降低了26.85%(P < 0.05)。说明与牛膝菊嫁接后代混种可以有效降低生菜的Cd含量。
由表 4可知,在Cd胁迫条件下,混种对不同牛膝菊嫁接后代生物量及Cd含量的影响存在差异。对牛膝菊嫁接后代的根系生物量,矿穗混生菜处理的根系生物量最大,且显著高于矿山混生菜、矿砧混生菜及农穗混生菜处理(P < 0.05)。对牛膝菊嫁接后代的地上部分生物量,其大小顺序为:矿穗混生菜 > 农穗混生菜 > 矿山混生菜 > 农田混生菜 > 农砧混生菜 > 矿砧混生菜,其中农穗混生菜及矿穗混生菜处理的地上部分生物量显著高于其他处理(P < 0.05)。对牛膝菊嫁接后代的根系Cd含量,其大小顺序为:农穗混生菜 > 矿山混生菜 > 农砧混生菜 > 矿穗混生菜 > 矿砧混生菜 > 农田混生菜,其中农穗混生菜处理的根系Cd含量最大且显著高于其他混种处理(P < 0.05)。对牛膝菊嫁接后代的地上部分Cd含量,矿砧混生菜及矿穗混生菜处理的地上部分Cd含量显著高于其他处理,农穗混生菜处理的地上部分Cd含量最低。对牛膝菊嫁接后代的根系Cd积累量,其大小顺序为:矿穗混生菜 > 农砧混生菜 > 矿山混生菜 > 农穗混生菜 > 矿砧混生菜 > 农田混生菜,其中矿穗混生菜处理的根系Cd积累量最大,相较于农田混生菜处理高出了81.32%(P < 0.05)。对牛膝菊嫁接后代的地上部分Cd积累量,矿穗混生菜处理的根系Cd积累量达到90.714 μg/株,分别较农田混生菜、矿山混生菜、农砧混生菜、矿砧混生菜及农穗混生菜处理Cd显著高出了24.50%、16.19%、35.93%、54.52%、12.10%(P < 0.05)。
由图 1可知,在Cd污染条件下,相较于生菜单种处理,混种处理显著降低了土壤pH(P < 0.05),各处理的土壤pH的大小顺序为:生菜单种 > 生菜混种农田 > 生菜混种农穗 > 生菜混种矿山 > 生菜混种矿穗 > 生菜混种农砧 > 生菜混种矿砧。与生菜单种相比,生菜混种矿山、矿砧、农穗及矿穗处理均显著提高了土壤中有效态Cd含量(P < 0.05),而其他混种处理则对其影响不大。
间(混)种是指在相同土地上,同时种植两种或两种以上生育期相近或相同植物的种植方式,可以实现植物对光能、热能、养分、水分、土地等资源集约化的利用,达到提高作物产量,改善籽实品质的目的[23-24]。吴娜等[25]研究发现,与马铃薯单作相比,马铃薯-燕麦混种模式有效增加了马铃薯单株块茎重以及单株商品薯重,显著提高了马铃薯产量。冯晓敏等[26]研究发现,豆科-燕麦混种模式明显优于单作,且大豆与燕麦混种对大豆、燕麦的生长均有促进作用。正常情况下,植物体内的活性氧与抗氧化系统之间存在动态平衡,但在Cd胁迫下,活性氧大量积累会直接导致细胞膜的损伤和破坏[27-28]。超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化物酶(POD)以及过氧化氢酶(CAT)是植物为避免活性氧的损害而形成的内源保护系统,通过这3种酶的协同作用,可以及时清除植物体内的活性氧,避免活性氧大量累积对植物造成损害[29-30]。本研究发现,除混种农穗及矿穗处理不同程度提高了生菜各部位的生物量外,其他处理均抑制了生菜的生长。另外,生菜混种农穗、生菜混种矿穗处理使牛膝菊嫁接后代的地上部分生物量均显著高于其他处理。同时,相较于生菜单种处理,混种农穗及矿穗处理均显著提高了生菜叶片的POD以及CAT活性。这说明生菜-农穗及生菜-矿穗这两种混种模式具有一定的间作优势,通过相互作用促进了生菜的生长。
混种模式下,植物间的相互作用增强,通过种间的竞争、促进作用以及“根际对话”可以改变植物根际的理化性质,进而影响植物对土壤重金属的积累能力[31-32]。杨远祥等[33]在锌镉复合污染条件下将白三叶与香根草以不同比例混种,发现合适的混种比例可以显著提高两种植物对土壤重金属的积累量。秦欢等[8]研究发现,大叶井口边草与玉米混种,有效促进了大叶井口边草根系及地上部分对砷的吸收,并显著降低了玉米茎中砷的含量。本试验发现,混种牛膝菊嫁接后代可以显著降低生菜可食用部分(地上部分)的Cd含量,与前人的研究结果相似[34]。混种不同处理的牛膝菊嫁接后代对生菜Cd含量的影响存在差异,这可能与不同混种处理对土壤理化性质的影响存在差异有关。土壤pH是影响土壤重金属离子吸附、解吸,改变其迁移及有效态的重要因子[35-36]。本研究发现,生菜混种牛膝菊嫁接后代显著降低了土壤pH,其中只有生菜混种矿山、矿砧、农穗及矿穗处理显著提高了土壤中有效态Cd的含量,而其他处理对其影响不大,说明土壤的有效态Cd含量是土壤pH和其他因子共同决定的,可能还与土壤酶、土壤微生物以及土壤水分等因子相关[37-39]。在不同混种模式中,生菜-矿穗混种模式显著抑制了生菜对土壤Cd的吸收,使其地上部分及整株Cd含量达到最低。同时,在生菜-矿穗的混种模式下,牛膝菊嫁接后代根系及地上部分的Cd积累量最高且显著高于其他混种模式。这可能是因为在混种模式下,生菜与矿穗间的“根际对话”最为频繁,促进了根系分泌物的释放,钝化了土壤Cd的活性,从而抑制了生菜对土壤Cd的积累[40]。另外,嫁接可能导致一定频率的DNA甲基化模式的改变,且接穗发生的变化更为剧烈[18]。相较于农田生态型牛膝菊,矿山生态型牛膝菊对土壤中的Cd具有更强的富集能力,将其嫁接到农田生态型牛膝菊上,可能增强了接穗对Cd的耐性并将这种性状遗传到了后代(矿穗)。让矿穗在生菜-矿穗混种模式下,对土壤Cd的吸收竞争中占据优势,从而在提高矿穗Cd含量的同时降低了生菜的Cd含量,但混种降低生菜Cd含量的机制还需进一步研究。
4 结论与生菜单种处理相比,混种矿穗处理在提高生菜地上部分生物量的同时有效降低了其可食用部位的Cd含量,对生菜具有安全、增产的双重效果。另外,相较于其他混种处理,生菜-矿穗的混种模式有效促进了牛膝菊嫁接后代的生长以及对土壤中Cd的吸收,使牛膝菊嫁接后代各部分的Cd积累量达到最大,为实现降低生菜Cd含量的同时有效修复Cd污染土壤提供了理论依据。
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3. Mianyang Academy of Agricultural Sciences, Mianyang, Sichuan 621023, China;
4. Dazhou Academy of Agricultural Sciences, Dazhou, Sichuan 635000, China