2023, Vol. 55
2. 福建师范大学湿润亚热带生态-地理过程教育部重点实验室, 福州 350117
碳(C)、氮(N)、磷(P)作为土壤中最重要的营养与结构元素，影响着湿地植被的养分供应，进而对整个生态系统物质循环和能量流动过程产生影响，并对该过程具有良好的指示作用[1]。生态化学计量学主要研究生态系统过程中主要化学元素的共变规律，及其与生物和非生物因素之间的耦合关系[2]，它为揭示生态过程中元素协同变化及其影响因素提供了一种综合方法。因此，研究土壤C、N、P及其生态化学计量学特征，对于了解区域土壤C、N、P元素的循环与平衡机制，揭示土壤养分有效性的调控机制及预测未来的变化等具有重要意义[3]。生态化学计量学作为一种研究方法，已被应用于陆地和海洋生态系统的评估研究中，但对滨海湖泊湿地生态系统研究较少，特别是生物入侵对不同质地土壤C、N、P的含量变化耦合平衡关系的对比研究更是鲜有报道。
生物入侵作为全球三大环境问题之一，已对全球生态环境和经济发展造成了严重的危害，引起了国内外学者的广泛关注[4]。互花米草是禾本科米草属多年生耐盐耐淹高大草本植物，原产于北美洲中纬度海岸潮间带，自从1979年引入我国，已广泛分布于北至渤海、南到南海的大部分潮汐湿地，成为我国沿海地区的主要入侵植物[5]。外来入侵植物可改变原生生态系统的结构和功能，过去几十年互花米草的迅速扩张对滨海湿地生物多样性以及生物地球化学循环等产生了重要影响，已成为国内外学者的研究热点[6]，但目前对湿地互花米草入侵的研究大多集中在壤质土壤。高建华等[7]通过研究苏北潮滩湿地不同潮间带壤质土壤中C、N、P分布特征时发现，互花米草入侵后，土壤C、N、P含量随互花米草入侵年限的增加而增加；金宝石等[8]的研究也发现，在闽江河口壤质土壤中，互花米草湿地土壤C、N、P含量随入侵年限增加而增加。那么，互花米草入侵砂质土壤会产生怎样的生态影响呢？目前对于互花米草入侵滨海湿地砂质土和壤质土的差异影响仍不清楚，进一步开展对比研究，有利于科学认知外来植物入侵不同生境产生的生态影响。
福建省福州市滨海地区的东湖湿地是一个典型的湖泊湿地，近年来，外来植物互花米草入侵现象比较严重，但互花米草入侵对该区域土壤C、N、P及其生态化学计量学特征的影响如何？不同质地土壤对互花米草入侵的响应有何差异？目前尚不清楚。基于此，本研究综合探讨不同质地(壤质土、砂质土)土著种与入侵种植被下土壤C、N、P及其生态化学计量学特征，并进一步分析其演变的驱动因素，旨在揭示互花米草入侵对不同质地湿地土壤的差异影响，并辨析其原因，为入侵生境的恢复和治理提供重要的科学依据。
1 材料与方法 1.1 研究区与采样点研究区位于福建省福州市长乐区滨海新城的东湖湿地公园(25°49′36″N ~ 25°54′0″N，119°35′12″E ~ 119°38′11″E)，该区域属于中亚热带和南亚热带海洋性季风气候的过渡区，暖热湿润，年平均气温19.3 ℃。流域内降雨量充沛，多年平均降水量为1390 mm，但年内分配不均，春夏季多雨[9]。天然植被主要有土著种芦苇(Phragmites australis)和飘拂草(Fimbristylis dichotoma)混生，入侵种为互花米草(Spartina alterniflora)。于不同质地(壤质土、砂质土)中分别选取土著种(芦苇与飘拂草混生)和入侵种植被(互花米草)下土壤作为采样点，开展互花米草入侵对滨海湿地不同质地土壤C、N、P及其生态化学计量比影响的对比研究。
1.2 土壤样品采集野外采样于2018年10月进行，为了使土样更具代表性和典型性，在采样前根据该区域实际情况提前规划采样点，根据等量、随机和多点混合的原则采样，每个采样点分别取5个重复，共20个土样。所采土样均为去除凋落物与植物根系后的表层土壤(0 ~ 15 cm)，采样完成后，分为两份迅速装入自封袋密封保存，一份放入4 ℃冰箱冷藏待用，一份自然风干后保存待用。
1.3 样品分析方法土壤理化性质测定：土壤含水量(WC)采用土壤水分测定仪(TDR300r)测定；电导率(EC)采用电导计(2265FS，美国)测定；土壤pH采用pH计(Starter 300，美国)测定，水土比2.5︰1(V︰m)振荡30 min；土壤容重(BD)采用环刀法测定[10]。
土壤养分指标测定：土壤C、N采用C、N元素分析仪(Elementar Vario Max CN，德国)测定，土壤P与有效磷(AP)分别采用HCIO4-H2SO4法消煮和M3浸提法处理后，使用连续流动分析仪(Skalar SAN++，荷兰)测定。土壤有效氮(NH4+-N和NO3–-N)采用2 mol/L的氯化钾浸提处理后，使用连续流动分析仪(Skalar SAN++，荷兰)测定。
1.4 数据处理与分析对测定数据分别运用Excel 2016、Origin 2021b、SPSS 22.0统计分析软件进行整理和绘图。其中，原始数据的平均值、标准差与变异系数采用Excel 2016计算，利用Origin 2021b绘制含量及比值图。入侵种与土著种土壤的理化性质，C、N、P含量及C/N、C/P、N/P的差异性检验采用SPSS 22.0的独立T检验分析。土壤质地和植被类型对土壤的C、N、P含量及其计量比影响的差异性采用SPSS 22.0中双因素方差进行分析。土壤理化性质、土壤养分与生态化学计量比之间的相关关系通过Origin 2021b的Correlation Plot插件中的Pearson相关系数进行。
2 结果与分析 2.1 互花米草入侵对不同质地土壤理化特征的影响东湖湿地不同质地土壤土著种与入侵种土壤理化特征如图 1所示。从土壤质地来看，壤质土中的入侵种土壤BD显著低于砂质土(P < 0.05)，EC显著高于砂质土(P < 0.05)；而土著种土壤BD略低于砂质土，EC略高于砂质土；壤质土中入侵种和土著种土壤pH、WC均显著高于砂质土(P < 0.05)，壤质土BD、WC、pH等理化性质的变异系数均大于砂质土，表明砂质土壤理化性质的空间异质性相对更低。从互花米草入侵的影响来看，互花米草入侵后两种质地土壤BD与EC均降低，其中砂质土的EC降低约50% (从1.50 mS/cm下降至0.84 mS/cm；P < 0.05)；土壤pH与WC均有增加。可见，对于土壤理化性质而言，互花米草入侵在砂质土中的影响大于壤质土。
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(图中大写字母不同表示同种植被不同质地土壤之间差异显著(P < 0.05)，小写字母不同表示相同质地中不同植被土壤之间差异显著(P < 0.05)，下同) 图 1 不同质地土壤土著种与入侵种土壤理化特征 Fig. 1 Soil physicochemical characteristics in different texture soils of indigenous and invasive species |
东湖湿地不同质地土壤土著种与入侵种土壤速效养分特征如图 2所示。在两种质地土壤中均表现为互花米草入侵后土壤AP含量显著降低(P < 0.05)，且互花米草入侵对土壤AP含量的影响在砂质土中更为显著，其含量下降近70%(从22.92 mg/kg下降至7.38 mg/kg，P < 0.01)。土壤NH4+-N和NO3–-N含量在不同质地土壤中对互花米草入侵的响应呈现相反的变化特征，在壤质土中，互花米草入侵后土壤NH4+-N含量降低了50%(从4.11 mg/kg下降至1.94 mg/kg，P < 0.01)，土壤NO3–-N含量增加了近3倍(从3.18 mg/kg增加至12.66 mg/kg，P < 0.01)；而在砂质土中，互花米草入侵后土壤NH4+-N含量增加了约3倍(从3.17 mg/kg增加至12.89 mg/kg，P < 0.01)，但NO3–-N含量略有降低。
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图 2 不同质地土壤土著种与入侵种土壤速效养分特征 Fig. 2 Soil available nutrients in different texture soils of indigenous and invasive species |
东湖湿地不同质地土壤土著种与入侵种土壤C、N、P含量特征如图 3所示。壤质土的C、N、P含量均高于同一植被下的砂质土，其中土壤C、N达到显著差异水平(P < 0.05)。从互花米草入侵影响来看，在两种质地土壤中互花米草入侵对两种质地土壤C、N、P含量的影响趋势大致相同，C、N均呈现增加趋势，P呈现降低趋势，但影响程度存在差异，其中砂质土的土壤N含量显著增加了近1倍(从0.28 g/kg增加至0.50 g/kg；P < 0.05)，而壤质土中的N含量增加不显著。不同质地土著种与入侵种土壤生态化学计量比特征如图 4所示。从土壤质地来看，壤质土的C/N、C/P、N/P均高于砂质土，其中土壤C/N达到极显著差异水平(P < 0.01)。从互花米草入侵的影响来看，互花米草入侵后，土壤C/N略有降低，但未达到显著差异水平；土壤C/P与N/P均增加，其中壤质土的C/P显著增加了近2倍(从101.03增加至287.31，P < 0.05)。
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图 3 不同质地土壤土著种与入侵种土壤C、N、P特征 Fig. 3 Soil C, N and P characteristics in different texture soils of indiqenous and invasive species |
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图 4 不同质地土壤土著种与入侵种土壤C、N、P生态化学计量比特征 Fig. 4 Ecological stoichiometry of C, N and P in different texture soils of indigenous and invasive species |
通过对不同质地土壤C、N、P含量及其生态化学计量比与土壤理化性质综合分析发现(图 5)，在土壤理化性质与土壤养分特征的相关关系中，两者在壤质土中无显著相关关系；而在砂质土中，土壤N与BD呈现显著负相关(P < 0.05)，与WC呈现显著正相关(P < 0.05)。两种质地土壤的C与N含量均呈现极显著正相关(P < 0.01)，P与N/P均呈现极显著负相关(P < 0.01)，P与C/P均呈现显著负相关(P < 0.05)，C/P与N/P均呈现极显著正相关(P < 0.01)。C与C/N在壤质土中呈现显著正相关(P < 0.05)，但砂质土中并不显著；N与AP在砂质土中呈现极显著负相关(P < 0.01)，但壤质土中无显著相关关系。
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(A. 壤质土，B. 砂质土；图中深红表示正相关关系，浅红表示负相关关系；*、**分别表示因子间相关性达P < 0.05和P < 0.01显著水平，下同) 图 5 不同质地土壤C、N、P含量及其化学计量比与土壤理化性质之间的关系 Fig. 5 Correlation between C, N and P contents of different texture soils and their stoichiometric ratios with environmental factors |
同时，不同质地土壤和植被类型因素对土壤C、N、P含量及其生态化学计量比的影响各不相同(表 1)。根据影响因素分析，土壤质地对C、N含量的影响均达到极显著水平(P < 0.01)，对P含量达到显著水平(P < 0.05)。植被类型对P含量的影响达到了极显著水平(P < 0.01)，但是植被类型对C、N含量的影响不显著。土壤质地对C/N的影响达到极显著水平(P < 0.01)，对C/P达到显著水平(P < 0.05)，但对N/P的影响不显著。植被类型对C/N的影响不显著，但对C/P、N/P的影响显著(P < 0.05)。此外，土壤质地和植被类型的交互作用对土壤C、N、P含量及其生态化学计量比的影响均不显著。
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表 1 土壤C、N、P含量及其计量比的影响因素分析 Table 1 Analysis of variation sources in soil C, N and P contents and their stoichiometric ratios |
本研究中，壤质土的C、N、P含量显著高于同一植被下的砂质土，两种质地土壤的C、N、P含量差异与葛楠楠等[11]对黄土高原不同土壤质地农田土壤C、N、P的研究结果一致。产生差异的主要原因是壤质土的土壤通透性会相对较低，进而抑制土壤有机质矿化、硝化等反应，降低了土壤养分的分解速度。同时，两种质地土壤不同的黏粒含量会影响到微生物活性，间接影响土壤的C、N、P含量[12]。但从植物入侵影响来看，互花米草入侵后两种质地土壤C、N、P含量变化趋势是一致的，C、N均呈现增加趋势，P呈现降低趋势。Valéry等[13]的研究发现，法国西部海湾披碱草入侵后，盐沼湿地土壤全碳含量未发生显著差异；而Cheng等[14]对比长江河口九段沙湿地自然保护区互花米草群落和本地种海三棱藨草群落土壤碳库，发现互花米草群落比海三棱藨草群落土壤中的全碳、有机碳含量更高，表明外来植物入侵会影响碳循环关键过程，进而改变土壤碳含量，但不同研究样地由于环境条件和植被类型等不同，研究结果存在不确定性。
互花米草入侵后，砂质土的N含量显著增加，但壤质土中的N含量增加不显著。原因在于，具有较大孔隙的砂质土，土壤N含量受水分淋失影响较大，而互花米草具有促淤的作用，密集的根系会减弱对土壤N的淋失，所以砂质土中的互花米草对土壤N的截获和固存更多[15]。此外，本研究也发现，在砂质土壤中，土壤N与BD、WC分别呈现显著负相关、正相关，这是因为土壤BD越大，土壤越容易板结，不利于植物生长，且土壤微生物及菌类活动也受到限制，加大了土壤表层的枯枝落叶腐烂分解的难度，植物返还的养分随之减少，进而影响土壤N含量[16]。而土壤WC增加时，土壤透气性降低，致使微生物的数量和活性下降，有利于土壤N的累积[17]。NH4+-N和NO3–-N作为易被作物吸收利用的两种有效N，分析互花米草入侵对其含量的影响，可以推演植物入侵对原生生态系统的生产力、营养元素的吸收和N的迁移转化能力的影响[18]。本研究发现，在壤质土中，互花米草入侵后NH4+-N含量显著降低，NO3–-N含量显著增加，原因可能是互花米草入侵后，根系周转能力和根系分泌物增加，根际微生物活性可能高于土著群落[19]，导致互花米草下土壤的硝化作用更强烈，大量NH4+-N转化为NO3–-N，使得互花米草入侵后NH4+-N含量显著降低，而NO3–-N含量显著增加。而在砂质土中，两种植被下土壤的NH4+-N和NO3–-N含量与壤质土截然相反，可能是因为砂质土的持水能力弱，土壤含水量低，利于反硝化细菌的生长，使得NH4+-N的固持大于硝化，所以砂质土壤NH4+-N含量相对积累，而NO3–-N含量降低[20]。
在两种质地土壤中，互花米草入侵后都显著降低了土壤P含量，主要原因可能是与芦苇相比较，米草属植物生长过程对P的需求量较大[21]，对P较强的吸收能力使其具有反沃岛效应[22]。通常而言，植物会将土壤中的水分、养分、微生物等聚集于其周围，在植株下形成一个相对肥沃的区域，即沃岛现象[23]。但阚慢慢[22]通过研究滨海湿地不同植物类型下土壤C、P的积聚特征发现，在滨海湿地中，植物群落下的土壤P含量、C/N以及含水量等特征均小于裸滩，这与在干旱和半干旱地区所广泛应用的沃岛效应刚好相反，呈现出反沃岛现象。此外，根据土壤C、N、P影响因素分析发现，植被类型对P含量的影响达到了极显著水平，超过了土壤质地的影响，其原因可能也与入侵植物比土著植物具有更强的吸收P的能力有关，这也是外来植物入侵成功的重要机制之一[24]。
3.2 互花米草入侵对不同质地土壤C、N、P生态化学计量比影响及其指示作用土壤C、N、P生态化学计量比是生态系统过程及其功能的重要表征[2]，能够反映土壤元素含量平衡与有效性，在预测有机质分解速率以及养分的限制与平衡等方面起着重要作用。本研究发现，两种质地土壤的计量比与土壤C、N、P变化特征相似，壤质土显著高于同一植被下的砂质土，两种质地土壤C/P、N/P的差异与高冉[25]和葛楠楠等[11]的研究结论一致。但是C/N的差异与其他人的研究相反，这与两种质地土壤之间的C、N相对含量差异有关，虽然砂质土的C、N含量均低于壤质土，但是C含量的变幅更大，最终导致了砂质土较低的C/N。在互花米草入侵影响方面，两种质地土壤都呈现出互花米草入侵后土壤C/P、N/P显著增加，C/N略有降低，这可能是因为互花米草入侵后，根际微生物活动增加，使得土壤矿化速率加快[26]，从而使C/N降低，同时由于互花米草对P的需求量较大，入侵后显著降低了土壤P含量，从而使土壤C/P、N/P均显著提高。本研究中C/P和N/P均与P呈显著负相关，而与C、N无显著相关性，说明P是调节互花米草入侵过程中土壤C/P和N/P变化的关键因子，该区域土壤主要受P的限制。此外，土壤N/P通常被当作N饱和的诊断指标，两种质地土壤的N/P均大于10，远远超过了全国平均水平[27]，进一步验证了该区域土壤主要是受到P的限制。
3.3 互花米草入侵对不同质地土壤理化性质影响本研究中互花米草入侵对不同质地土壤理化性质的影响是相似的。互花米草发达的根系和较大的生物量使得土壤孔隙度增加[28]，因此入侵后土壤BD略有降低。两种质地土壤在互花米草入侵后土壤EC都显著降低，原因可能是芦苇是拒盐植物，而互花米草是泌盐植物，植株会通过吸收土壤盐分，泌出体外后被潮水带走的方式降低土壤盐度[29]。两种质地土壤在互花米草入侵之后均增加了土壤WC，是因为互花米草强大的滞流作用使潮水滞留在互花米草滩面，改变土壤水分状况[30]。而且互花米草有较高的叶面积指数、地上生物量、植株密度和凋落物量，起到良好的遮阴作用，减少了土壤水分的丧失。由此可见，土壤与植物之间存在着反馈调节机制，一方面，土壤理化特征深刻地影响着植物的生长与物质代谢等生态过程；另一方面，植被状况又会反过来控制土壤性质以及相关生物地球化学过程。因此，无论是壤质土还是砂质土，植物入侵都会改变原有土壤的性质，从而影响原生生态系统的结构与功能。
4 结论壤质土的C、N、P及其计量比均高于同一植被下的砂质土。互花米草入侵对两种质地土壤C、N、P及其计量比的影响趋势大致相同，C、N、C/P和N/P均呈现增加趋势，P和C/N呈现降低趋势，但影响程度存在差异，其中砂质土的N含量显著增加，但壤质土中的N含量增加不显著。相关性分析的结果表明两种质地土壤的C/P和N/P均与P呈显著负相关，而与C、N无显著相关性，这说明P是调节互花米草入侵过程中土壤C/P和N/P变化的关键因子，互花米草入侵后对P的需求不断增加，会加剧滨海湿地土壤的P限制。
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