2024, Vol. 56
2. 中化农业临沂研发中心, 山东临沂 276000
化肥对作物高产稳产至关重要，但化肥用量超过一定阈值，不仅不会提高作物产量，还会造成资源浪费，降低土壤生物多样性，引起土壤退化[1]。因此，需要化肥与有机肥配合施用，通常把实施有机培肥作为恢复土壤肥力、提高土壤生产力的重要技术措施。土壤中的有机物在微生物作用下分解使得养分循环，并且在改善土壤结构、提高土壤肥力、防治土壤病虫害等方面微生物亦发挥了重要作用[2]。人们已经认识到施用有机物料对土壤有机质积累以及改善土壤微生物群落组成和相互关系的重要性[3]。土壤真菌作为土壤微生物群落的重要组成部分，在分解动植物残体、积累有机质、抑制病虫害等维持土壤质量和生产力等方面有着重要贡献[4]。土壤真菌还可以与农作物共生形成菌根，促进植物生长和维持农业生态系统稳定[5]。吴宪[6]研究发现，施用有机物料可提高玉米季土壤真菌的丰度，使玉米季的土壤真菌群落结构显著区别于单施化肥处理。Ji等[7]研究发现，比起单施化肥，有机肥替代部分化肥会显著改变玉米根际土壤真菌群落多样性和群落结构。王亚麟等[8]的研究表明，与单施化肥相比，长期施用有机肥的烤烟玉米轮作土壤中可培养微生物数量增多，种群多样性增加。刘金光等[9]的研究表明，持续施用有机肥可改善花生根际微生态环境，增加有益真菌数量，抑制土传病害的发生。由于不同有机物料的性质差异，其施入田间对土壤微生物的影响也不尽相同。研究表明，有机质是影响土壤微生物动态变化的主要因素[10]，而土壤真菌群落结构功能的变化主要取决于有机物输入的类型[11]。为了更好地了解不同有机物料与化肥配施对土壤真菌群落结构和功能的影响，实现有机物料的合理利用，本研究选用4种相对研究较少的有机物料(羊粪、木薯渣、木本泥炭、味精废浆料)开展试验，旨在探究有机物料与化肥配施条件下，玉米地土壤真菌群落的变化及其与环境因子的相关关系，揭示有机物料对土壤微生态的调控机制，为维持土壤健康、实现有机物料的资源化利用提供科学依据。
1 材料与方法 1.1 试验地概况试验于2022年夏玉米生长季在临沂研发中心试验基地进行。该试验地位于山东省临沂市河东区(35°08′N，118°40′E)，属于温带季风气候，年平均气温15.0 ℃，年平均降水量799.9 mm，年均日照时数2 220.7 h，年平均风速3.3 m/s，无霜期200 d左右。试验地土壤质地为砂壤土，土壤类型为棕壤，土层瘠薄，耕作层(0 ~ 20 cm)土壤基本性状为：pH 8.27，有机质15.37 g/kg，全氮0.83 g/kg，全磷0.63 g/kg，全钾15.12 g/kg，碱解氮88.14 mg/kg，有效磷9.40 mg/kg和速效钾128.97 mg/kg。
1.2 试验设计分别以羊粪、木薯渣、木本泥炭、味精废浆料为主要原料发酵腐熟，不同有机物料主要养分含量及性质见表 1。采用单因素随机区组试验设计，以单施化肥为对照(CK)，设置有机物料配施化肥处理：羊粪+化肥(A)、木薯渣+化肥(P)、木本泥炭+化肥(M)、味精废浆料+化肥(I)。每个处理3次重复，小区面积2 m × 10 m。包含有机物料处理有机物料用量为3 000 kg/hm2，各处理所施化肥为无机复合肥(28-6-6)，用量为525 kg/hm2，其中含N 9.8kg、P2O5 2.1 kg、K2O 2.1 kg。试验地前茬作物为冬小麦，冬小麦收获后，在玉米播种时将有机物料和化肥作为基肥一次性施入农田，后期不追肥，试验地作物生长依靠自然降水，其他农事操作均参照当地玉米种植管理。
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表 1 有机物料养分含量及性质 |
于2022年9月下旬玉米收获前，用直径5 cm的土钻在各小区按“S”形布点采集玉米行间表层(0 ~ 20 cm)土壤样品。每小区随机选5个样点取1个混合样，共采集15份土样。用冰盒保存土样并带回实验室过2 mm网筛，除去根系、石块等杂物后分为两份，一份储存在–80 ℃冰箱用于土壤真菌群落分析，另一份自然风干后用于测定土壤的理化指标。
1.4 测定项目与方法 1.4.1 土壤理化性质测定土壤化学性质的测定参照《土壤农化分析》[12]。其中，有机质采用重铬酸钾容量法测定，碱解氮采用碱解扩散法测定，有效磷采用碳酸氢钠浸提–钼锑抗比色法测定，速效钾采用乙酸铵浸提–火焰光度计法测定；在2.5∶1(V∶m)水土比下采用复合电极测定土壤pH；在5∶1(V∶m)水土比下采用电导率仪测定土壤电导率(EC)。
1.4.2 DNA提取与PCR扩增根据E.Z.N.A.® soilDNAkit (OmegaBio-tek, Norcross, GA, U.S.)说明书进行微生物群落总基因组DNA抽提，使用1% 的琼脂糖凝胶电泳检测抽提的基因组DNA质量，使用NanoDrop 2000(美国ThermoScientific公司)测定DNA浓度和纯度。利用Illumina公司的MiseqPE300平台进行测序(上海美吉生物医药科技有限公司)，分析微生物群落结构。每个样本3个重复。
1.4.3 高通量测序与生物信息学分析使用Fastp0.19.6软件对双端原始测序序列进行质控，使用FLASH1.2.11软件进行拼接，基于默认参数使用QIIME2流程中的DADA2插件对质控拼接之后的优化序列进行降噪处理。DADA2降噪处理之后的序列通常被称为ASVs(即扩增子序列变体)。采用Mothur软件计算Alpha多样性指标ACE、Shannon、Simpson指数，并采用Wilxocon秩和检验进行Alpha多样性的组间差异分析；用LEfSe分析(LDA > 2，P < 0.05)确定不同组间从门到属水平丰度显著差异的真菌类群。利用FUNGuild进行土壤真菌群落功能预测分析。
1.5 数据处理与分析用Excel 2016对数据进行初步整理与分析，用DPS7.05软件进行单因素方差分析并用Duncan法检验数据之间的差异显著性，不同小写字母表示在P < 0.05水平具有显著性差异。冗余分析(RDA)通过Canoco 5.0进行限制性排序，分析环境因子与种群分类之间的关系。真菌门、属水平组成分布图采用Origin 2021软件绘制。
2 结果与分析 2.1 不同处理对土壤真菌群落Alpha多样性指数的影响不同处理土壤真菌群落的Alpha多样性指数如表 2所示，土壤真菌群落ACE指数表现为：P > M > A > I > CK，相比CK处理，P处理的ACE指数提高了15.16%，差异达到显著水平(P < 0.05)。土壤真菌群落Shannon指数则表现为：CK > I > M > P > A，相比CK处理，有机物料配施化肥处理的Shannon指数均有所降低，但差异并不显著(P > 0.05)。而相比CK处理，A、P、M处理的Simpson指数有所降低，I处理的Simpson指数有所升高，但差异均未达到显著水平(P > 0.05)。
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表 2 不同处理下土壤真菌群落的Alpha多样性指数 |
不同处理土壤真菌门水平群落组成和分布如图 1所示。可以看出，各处理下土壤真菌在门水平的菌群主要有：子囊菌门(Ascomycota)、未分类真菌(unclassified_k__Fungi)、担子菌门(Basidiomycota)、被孢菌门(Mortierellomycota)、罗茨菌门(Rozellomycota)、油壶菌门(Olpidiomycota)、壶菌门(Chytridiomycota)，其中优势菌群(> 1%)主要有子囊菌门、担子菌门和被孢菌门，这3类菌群在5个处理中所占比例分别为97.26%、98.30%、99.02%、98.26% 和98.54%。不同处理下相对丰度最高的菌群均为子囊菌门，占总丰度的52.69% ~ 66.74%。与CK处理相比，I、P、M处理的子囊菌门的相对丰度均增加，担子菌门的相对丰度菌均降低；而A处理子囊菌门的相对丰度有所降低，担子菌门的相对丰度却有所增加。A、P、M、I处理被孢菌门的相对丰度菌均低于CK。
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图 1 不同处理下土壤真菌群落门水平的相对丰度 |
不同处理土壤真菌属水平群落组成和分布如图 2所示。各处理中的优势菌属(相对丰度 > 1%)有毛壳菌属(Chaetomium)、被孢霉属(Mortierella)、赤霉菌属(Gibberella)、枝孢菌属(Schizothecium)、青霉属(Penicillium)、木霉属(Trichoderma)、葡萄穗霉属(Stachybotrys)、新赤壳属(Neocosmospora)、镰孢菌属(Fusarium)。CK处理中赤霉菌属相对丰度高于A、P、I处理，显著高于M处理；镰孢菌属相对丰度高于A、P、M处理，显著高于I处理。A处理中Striaticonidium相对丰度高于I、P处理，显著高于CK和M处理。P处理中枝孢菌属的相对丰度高于CK、I、M处理，显著高于A处理，葡萄穗霉属的相对丰度高于其他处理。M处理中木霉属和蓝状菌属(Talaromyces)的相对丰度高于其他处理。I处理中毛壳菌属的相对丰度高于A、P、M处理，显著高于CK处理，青霉属的相对丰度高于其他处理。相比CK处理，4个有机物料配施化肥处理显著降低了赤霉菌属的比例。
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图 2 不同处理下土壤真菌群落属水平的相对丰度 |
为探究土壤真菌群落组成和功能类群与土壤理化因子的关系，采用冗余分析(RDA)对环境因子、不同处理样品、真菌群落组成和功能类群之间的关系进行了限制性排序(图 3)，环境因子对土壤真菌群落变化的解释率为52.27%，第一排序轴(RDA1)的解释率为40.93%，第二排序轴(RDA2)的解释率为11.33%，表明环境因子可以一定程度上解释土壤真菌群落的差异。A处理的群落组成与pH呈正相关关系，与有机质、速效钾含量呈负相关关系；P处理的群落组成与有机质、碱解氮、有效磷、速效钾含量呈正相关关系，与pH呈负相关关系；M处理的群落组成与土壤有效磷含量呈正相关关系；I处理的群落组成与有机质、速效钾含量呈正相关关系，与pH呈负相关关系；而CK处理的群落组成与pH呈正相关关系，与其他环境因子均呈负相关关系。在土壤环境因子与真菌功能类群的相互关系中，子囊菌门、罗茨菌门相对丰度与土壤有机质、碱解氮、有效磷、速效钾含量及电导率呈正相关关系，担子菌门、被孢菌门、壶菌门、油壶菌门相对丰度与土壤pH呈正相关关系。此外，环境因子还与一些未分类菌门之间存在正、负相关性。所有环境因子中，pH对土壤真菌群落的影响达到了显著性水平。
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(SOC：有机质，AN：碱解氮，AP：有效磷，AK：速效钾，EC：电导率，Ascomycota：子囊菌门，unclassified_k__Fungi：未分类真菌，Basidiomycota：担子菌门，Mortierellomycota：被孢菌门，Rozellomycota：罗茨菌门，Olpidiomycota：油壶菌门，Chytridiomycota：壶菌门) 图 3 土壤真菌群落与土壤环境因子的RDA分析 |
不同处理下真菌群落的营养型和功能群FUNGuild鉴定结果如表 3所示。分析表明，各处理中被鉴定出属于共生营养型、腐生营养型、病理营养型3大功能分类的ASVs占总量的百分比分别为47.84%(CK)、50.64%(A)、59.83%(P)、55.39%(M)、53.9%(I)，其余为FUNGuild目前不可鉴定的真菌功能群。从营养类型看，各个处理的土壤真菌以腐生营养型为主；相比CK处理，A、P、M、I处理的共生营养型真菌数量均有提高，但差异未达到显著性水平，其中A、P处理中外生菌根真菌的数量分别提高了350%、400%(P < 0.05)，I处理的内生真菌数量提高了230%(P < 0.05)，其他处理则无显著变化。与CK处理相比，A、P、M和I处理均可提高腐生营养型真菌的数量，P、M处理达到显著性水平，其中P处理的粪腐生真菌数量提高了90.6%(P < 0.05)，M处理的木质腐生真菌和未定义腐生真菌数量分别提高了77.8%(P < 0.05)、35.2%(P < 0.05)；4个有机物料配施化肥处理的凋落物腐生真菌数量则显著低于CK处理。此外，与CK处理相比，4个有机物料配施化肥处理的病理营养型真菌数量均无显著变化，仅A处理的动物病原菌数量有显著增加(增加了122%)、线虫寄生真菌数量显著降低(降低了33.3%)。
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表 3 不同有机物料处理下主要真菌群落功能分组与相对丰度(%) |
丰富的土壤微生物群落有利于维持土壤微生态平衡。本研究中，有机物料与化肥配施处理的土壤真菌丰富度指数(ACE)大于单施化肥处理，而多样性指数(Shannon)则表现为单施化肥处理大于有机物料配施化肥处理，这与王小玲等[13]的研究结果一致，可能是因为有机物料的施用刺激了某些特定微生物的大量繁殖，而抑制了其他微生物的生长，导致土壤真菌多样性指数降低。然而也有研究发现，长期有机肥配施化肥会增加土壤真菌群落的多样性指数[14]。本研究中，施用羊粪处理的多样性指数最低，可能是羊粪中动物病原菌数量较多，从而抑制了其他真菌的生长；木薯渣处理中大量的纤维素、木质素促使较多的腐生营养型真菌生长，从而导致该处理丰富度指数最高。
本研究还发现，不同有机物料配施化肥对土壤真菌群落结构的影响程度不同，与已报道的研究结果相一致[14]。子囊菌门为本研究中相对丰度最高的优势菌门，具有降解木质素、纤维素、果胶等有机物的能力。施用味精废浆料处理的子囊菌门数量高于其他处理，这可能与其本身氮含量较高有关。有研究表明，一定量的氮添加会使土壤子囊菌门相对丰度升高，而过高水平的氮添加则会降低其相对丰度[15]。担子菌在降解木质素和纤维素方面也发挥着重要作用[16]。本研究中单施化肥处理担子菌门的相对丰度与羊粪配施化肥处理相当，而高于其他处理，可能是担子菌在厌氧环境中参与木质素及纤维素分解的结果[17]。在真菌属水平上，毛壳菌属的相对丰度最高，且施用有机物料后其相对丰度明显升高。有研究发现[18]，毛壳属真菌可以产生大量的纤维素酶，参与降解纤维素、木质素等大分子难降解有机物，能够与土壤中某些微生物产生拮抗作用，是一种防治植物病害的有益腐生营养型真菌[19]。本研究中，施用味精废浆料处理的毛壳属真菌相对丰度显著高于其他处理，可能是因为味精废浆料中丰富的氨基酸含量为腐生真菌提供了大量氮源，能够更好地促进毛壳属真菌的生长，这与刘丽等[20]的研究结果类似。同时也有研究表明，总氮是影响土壤真菌群落的主要驱动因子[21]。有机物料与化肥配施可以降低土壤病原真菌数量，本研究中有机物料的施用明显降低了赤霉菌属相对丰度。赤霉菌属在农业生产中大多属于有害的植物病原菌，会引发植物病害，例如小麦赤霉病、玉米穗腐病、水稻恶苗病、马铃薯块茎干腐病等[22]。另外，本研究中，施用有机物料后青霉属真菌和木霉属真菌的相对丰度都有一定程度的上升，而镰孢菌属真菌的相对丰度有所下降。木霉菌是一种重要的生防菌，可用于防治作物病害[23]，青霉菌则能分解纤维素、半纤维素、果胶、木质素、淀粉等多种有机物质[24]，镰孢菌属是导致玉米枯苗病[25]和小麦根腐病[26]的重要致病菌。
3.2 不同处理下土壤真菌群落与环境因子的关系不同施肥方式对土壤理化性质有较大影响，长期施用有机肥，尤其是有机无机肥配施会提高土壤有机质和氮含量、改善土壤理化性质。本研究冗余分析结果表明，不同施肥处理下土壤真菌群落与pH存在显著相关关系(P < 0.05)。真菌适宜生长在pH < 5的土壤环境中，弱碱性的环境并不利于真菌的生长[27]。虽然各处理间pH变幅较小(8.18 ~ 8.47)，但其已成为影响土壤真菌群落组成的主要环境因子，这与聂三安等[28]的研究结果相反，原因可能是所施用的有机物料本身pH差异较大且施用量较大，使得pH在短期内对土壤真菌群落组成产生了较大影响。其次，有机质和电导率也是影响土壤真菌群落组成的重要因子，较高的电导率意味着较多的阳离子和阴离子数量，而这很可能使得真菌从中受益[29]，而较高的有机质可提供足够的碳源供土壤微生物生长繁殖。此外，碱解氮和有效磷也是影响土壤真菌群落组成的重要因子，但短期内对土壤真菌群落影响较小。本研究中，RDA1和RDA2解释了土壤真菌群落变异的52.27%，这说明肥料类别在短期内只是土壤真菌群落的主要影响因素之一，对于其他重要影响因素应进一步全面分析。
3.3 不同处理对土壤真菌生态功能分类的影响不同有机物料配施化肥会改变土壤真菌群落的生态功能。本研究表明，不同有机物料配施化肥可以使土壤中共生营养型真菌和腐生营养型真菌所占比例提高，这有利于土壤土传病害的降低[30]。有机物料的施用使得土壤中共生营养型真菌的丰度增加，与单施化肥相比，羊粪和木薯渣处理的增加达到显著水平，说明施用有机物料有利于土壤共生营养型真菌的生长，在各种共生营养型真菌中又以外生菌根真菌相对丰度的增加为主。刘圆圆等[31]的研究表明，共生营养型真菌有利于作物吸收养分，促进作物生长，提高作物产量。木薯渣和木本泥炭处理中腐生营养型真菌的比例高于其他处理，且显著高于单施化肥处理，这是因为木薯渣含有大量的木质素和纤维素，而木本泥炭是由木本植物残体在厌氧环境中形成的一种较稳定的有机物，其富含纤维素，对土壤中与有机质降解过程相关的真菌有更加明显的影响[32]，土壤腐生营养型真菌数量的增加有利于土壤有机碳的降解[30]，从而提高土壤养分含量。施用羊粪和木薯渣在增加土壤有益真菌数量的同时，也导致土壤病理营养型真菌的增加，且主要是动物病原菌和植物病原菌，但与单施化肥相比影响并不显著。在土壤腐生营养型真菌中有大多数属于未定义腐生真菌，可见土壤真菌生态功能具有一定复杂性，有待进一步研究。
4 结论1) 不同有机物料与化肥配施对玉米地土壤真菌群落的影响不同，有机物料的施用提高了土壤真菌群落的丰富度而降低了多样性。施用木薯渣、木本泥炭和味精废浆料提高了土壤子囊菌门的相对丰度而降低了担子菌门的相对丰度，施用羊粪则降低了土壤子囊菌门的相对丰度而提高了担子菌门的相对丰度。
2) 土壤真菌群落受有机质、碱解氮、有效磷、速效钾、pH、电导率等环境因子的综合影响，其中，pH是土壤真菌群落的主要影响因子。此外，土壤真菌群落结构在短期内也受除肥料类别之外其他因素的重要影响。
3) 不同有机物料与化肥配施均会提高土壤共生营养型和腐生营养型真菌的比例，但对土壤健康的影响不尽相同。其中，木本泥炭和味精废浆料与化肥配施后土壤中病理营养型真菌比例有所下降，这有利于维持土壤健康，降低玉米地土壤土传病害风险，而施用羊粪和木薯渣会增加动物病原菌和植物病原菌的数量。
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