2. 江苏省农业科学院农业资源与环境研究所, 南京 210014
塑料制品自出现以来,因其轻便、易加工、成本低等优点在人们生活的各个领域发挥着重要作用,使用量不断增加[1]。但塑料制品难以降解,对生态环境造成了巨大危害。塑料经过长期的光照、热解、碰撞磨损、氧化等物理、化学及生物作用,逐渐形成粒径小于5 mm的固体颗粒或碎片,这些微小的塑料颗粒被称为微塑料(Microplastics,MPs) [2]。MPs由于粒径小、降解能力弱等特点,易在土壤中不断富集,且可在环境中持续存在数百年甚至上千年[3]。
近年来,土壤中MPs污染问题日趋严重。已有研究指出,陆地环境MPs丰度可达海洋环境中的4倍~23倍[4],严重威胁土壤生态系统的健康与功能。MPs主要通过影响土壤化学性质、改变土壤物理结构及释放污染物等途径,对土壤基本功能、动植物生命活动及微生物群落结构和功能产生负面影响。Cao等[5]研究发现,当MPs含量从0.5% 升至1% 或2% 时,蚯蚓生长受到明显抑制,死亡率上升。这可能是塑料颗粒在蚯蚓胃部和肠道大量积累,影响了其代谢、免疫系统及生长发育。植物积累MPs可能导致细胞壁和连接处产生阻塞现象,从而对植物体内的养分吸收和运输造成影响。刘书铭等[6]研究发现,不同粒径MPs添加提高了土壤细菌群落丰富度和多样性。MPs污染问题在受人类活动强烈影响的农业生态系统中尤为突出,其中MPs在农田土壤中的积累尤为严重[7]。MPs可通过大气沉降、灌溉、农业覆膜和有机肥施用等多种途径进入农田土壤[8]。由于其独特的表面特性,MPs可与环境中的各种物质如重金属、有机污染物等相互作用。此外,塑料添加剂可以从MPs的内部迁移至其表面,然后释放到周围环境中[9]。而MPs进入农田,不仅对农田土壤环境和农作物生长产生直接毒性效应,对粮食生产构成安全隐患,还会通过污染食物链,危害人类健康[10]。目前,对土壤MPs污染的研究主要集中在其特性、来源、迁移和分布特征等方面[11]。
根据不同材质,来源于“白色污染”的MPs被称为传统微塑料(Conventional microplastics,CMPs),如聚乙烯(PE)、聚苯乙烯(PS)、聚氯乙烯(PVC)、聚丙烯(PP)、聚酰胺(PA)、低密度聚乙烯(LDPE)和聚对苯二甲酸乙二醇酯(PET)等[12]。而可生物降解微塑料(Biodegradable microplastics,BMPs)主要源自聚乳酸(PLA)、聚羟基脂肪酸酯(PHB)、聚羟基脂肪酸酯(PHA)、聚己二酸丁二醇酯–对苯二酸丁二醇酯(PBAT)、聚羟基丁酸戊酸共聚酯(PHBV)、聚氨酯(PU)和聚丁二酸丁二酯(PBS)等[13]。与CMPs相比,BMPs可在酶和微生物的作用下转化为CO2、H2O、CH4等物质的高分子聚合物[14]。有研究表明,BMPs的优点是在环境中的持久性比CMPs低[15]。尽管BMPs因其降解特性被认为是一种更环保的选择,但其在土壤中的降解过程及其对土壤生态系统的潜在影响尚未完全明确。
全球农田土壤碳储量为C 142 Pg,占土壤总碳储量的6.37%~10.52%[16]。受农业活动影响,我国农田土壤MPs的区域污染程度存在差异。研究表明,土壤MPs的丰度可达每千克土壤105个[17]。陆地土壤碳循环的研究对于增加土壤固碳、改善土壤质量、退化土地生态恢复以及环境治理与保护具有重要意义[18]。MPs是一种碳基丰富的材料,可直接参与土壤碳循环,影响土壤有机碳的形成和释放[19]。而BMPs的引入可能更显著地影响土壤物理化学性质、微生物群落结构和酶活性,从而对碳循环产生比CMPs更加复杂的影响。然而,有关BMPs的研究仍处于起步阶段。因此,本文系统总结了BMPs在土壤环境中的降解特性、对碳循环的影响及其潜在的生态效应,旨在为未来研究提供理论依据,并为制定科学的环境管理策略提供参考。
1 可生物降解微塑料在土壤中的降解 1.1 降解机制BMPs主要通过物理、化学和生物3种方式实现降解。在理论条件下,BMPs可以完全分解为小分子化合物,并且最终被微生物分解为CO2和H2O。
影响BMPs降解的主要因素包括内部材料特性和外部环境因素。BMPs内部材料特性包括塑料种类、内部结构、分子量大小和结晶状态等;外部环境因素包括温度、湿度、pH、微生物种类和人类耕作干扰等[20]。BMPs降解过程包括外部形状碎片化和微生物降解两个阶段[21]。而BMPs的微生物降解过程较为复杂,通过微生物表面定殖、多聚物解聚、低聚物同化或矿化等多个步骤才能彻底降解[22]。BMPs的非生物降解过程,包括物理和化学风化作用(如物理磨损、风或水侵蚀以及紫外线辐射)导致其破碎成更小的碎片。CMPs大多通过非生物降解过程破碎,尽管已有研究报道,在CMPs表面检测到了一些塑料降解微生物(如放线菌门、拟杆菌门和变形菌门)的富集,但CMPs降解速率极为缓慢,几乎可以忽略不计,这主要是由于CMPs大多为聚合物,结构稳定,较难被土壤微生物分解利用[23-24]。图 1展示了土壤环境中BMPs的降解过程。
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图 1 土壤环境中BMPs的降解过程 Fig. 1 Degradation process of BMPs in soil environment |
土壤碳储存是陆地生态系统的重要功能之一。MPs是富含碳的颗粒,其聚合物单元中通常含有约80%的碳,这使得其可能成为土壤碳含量的潜在贡献者[25]。尽管在大多数情况下,MPs来源的碳仅占土壤总有机碳(SOC)含量的很小一部分,但考虑到MPs不断输入土壤及大部分MPs的高抗降解特性,这一情况在未来可能会发生变化。此外,CMPs在自然条件下的降解通常需要数十年至数千年的时间[26]。因此,土壤中CMPs的不断增加可能会促进SOC含量的提升。而BMPs分子组成中超过80% 的有机碳可转化为CO2,20% 左右可被固定于微生物生物量中[27-28]。因此,尽管BMPs本身对土壤碳库的直接贡献有限,但其通过调控活性微生物群落功能,可能会产生“激发效应”,进而促进土壤本底有机碳的转化[29]。在BMPs降解过程中,大分子有机碳转化为小分子有机碳,部分降解产物可直接作为异养微生物的碳源,从而提升土壤溶解性有机碳(DOC)的含量,进而影响土壤本底DOC组分和含量,交互影响SOC含量和转化过程[30]。研究表明,2%(m/m,下同)PLA-BMPs添加可提高SOC含量,而更高剂量的BMPs会进一步增加SOC水平[31]。因此,研究BMPs作为新碳源对土壤生态系统的影响及其对土壤碳循环的调控机制,对评估其土壤生态健康风险和固碳效应潜力具有重要意义。
2.2 对土壤溶解性有机碳的影响DOC是SOC中最活跃的组分,对SOC转化起重要作用[32]。研究表明,PU-BMPs短期内能显著提高脱盐潮土的DOC含量[33]。BMPs易于降解,这会导致大量DOC释放到土壤中,这些DOC可被微生物利用以增加其生物量,并将有机物质转化为CO2(图 2)。Meng等[34]的研究表明,与LDPE-MPs相比,Bio-BMPs(由PLA、PBAT和碳酸钙组成)对DOC的影响更为显著,并显著促进了土壤活性有机碳的转化。在添加5%~10% PBAT-BMPs的农田土壤中,随着时间的推进,DOC含量也逐渐增加[35]。Zhou等[36]发现,PHBV-BMPs的添加显著增加了土壤中DOC含量,比对照处理高54倍。由于BMPs的降解主要由土壤微生物驱动,任何可能影响土壤微生物活性的因素均会影响其降解速率,从而影响DOC的释放。较高的土壤温度增加了某些微生物物种(如放线菌门、绿弯菌门、酸杆菌门和拟杆菌门)的丰度和活性,从而促进了BMPs向土壤中释放DOC [37]。其他因素如土壤湿度、通气性、pH和养分含量也被认为会影响土壤微生物群落及其活性,但其对BMPs释放DOC的影响尚缺乏深入研究。
2.3 对含碳气体排放的影响全球变暖已成为21世纪人类面临的最严峻的环境问题之一,主要原因是温室气体浓度的持续上升。土壤是CO2、CH4和N2O等温室气体的源与汇[38]。MPs通过影响SOC转化和氮等养分循环,进而影响温室气体排放。BMPs与土壤CO2、CH4排放增加密切相关(图 2)。
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图 2 BMPs对土壤生态系统碳循环的影响 Fig. 2 Impact of BMPs on carbon cycle of soil ecosystem |
BMPs通常更容易促进土壤CO2释放,其一方面通过降解过程为土壤微生物提供更多容易利用的碳源,从而刺激土壤呼吸[39];另一方面会增加土壤溶解性有机质的极性官能团数量和电子传递能力,进而促进碳矿化和CO2产生[40]。研究表明,添加PBAT-MPs显著增加了砂壤土和壤土的CO2排放量[41]。BMPs通过酯键水解形成水溶性低聚物,其中间体作为特定微生物的额外非植物性碳源,刺激了微生物呼吸,导致CO2等温室气体的释放。添加PU-BMPs显著增加了稻田土壤和旱地土壤的DOC含量,为土壤微生物提供了额外的有机碳源,进而了增加CO2的排放[42]。添加PLA-MPs和PE-MPs使CO2累积排放量增加了160%~613%,而CH4累积排放量减少了45%~50.3%,这可能归因于MPs周围的富氧多孔栖息环境[40]。Fan等[43]的研究表明,PBAT-BMPs添加后,CO2累积排放量增加了16.8%,CH4累积排放量增加了4倍多,这是由于BMPs为土壤微生物呼吸提供了更多的DOC。BMPs会引起土壤理化性质的变化,例如容重、pH和氧化还原电位(图 2),这些因素可能导致土壤微生物代谢和丰度的变化,进而改变CO2排放。目前尚未完全了解BMPs对土壤碳储存和动态的长期影响,因此需要进行全面且有针对性的研究,以明确BMPs在不同土壤类型中的持久性和生态风险。表 1列出了近年来BMPs对土壤CO2和CH4排放影响的相关研究成果。
2.4 对植物固碳的影响陆地植物通过光合作用固定CO2,并通过根系分泌物和凋落物分解将固定的碳分配到土壤中[50]。MPs通过影响植物光合作用和生长过程,进而影响植物–土壤–大气系统中的碳循环过程(图 2)。MPs可对植物生长产生抑制作用,从而改变植物与土壤之间的养分循环[51]。这种效应可能降低植物的叶绿素含量或抑制与光合作用相关的基因和色素蛋白的活性[52]。李瑞静等[53]的研究表明,PLA-BMPs和PS-MPs分别显著降低了拟南芥和玉米叶绿素含量,可能是由于MPs降低植物体内铁元素含量,从而抑制了光合色素的生物合成。BMPs可增加土壤碳含量,这可能导致营养物质的微生物固定,进而导致植物胁迫增加,对植物的生长和发育产生不利影响。Song等[54]研究发现,PLA-BMPs显著降低了水稻的茎长和生物量。BMPs进入土壤后,不仅会降低土壤容重、增加土壤接触角、降低土壤保水能力,还会堵塞土壤大孔隙,影响土壤的入渗能力和水力传导性,这些变化也会间接影响植物的生长和固碳能力[55]。BMPs的添加导致土壤养分含量下降,加剧了植物与土壤微生物之间的养分竞争,可能引起叶片叶绿素含量下降,从而抑制光合作用过程并损害植物生长[56]。BMPs还可能直接对植物产生毒害作用,如在土壤和植物系统中,1.5%、2.0% 和2.5% 的Bio-BMPs显著降低了菜豆的地上部生物量,而LDPE-MPs对菜豆地上部和根系生物量没有显著影响[57]。鉴于植物在碳固定中的重要作用,BMPs引起的植物生长性能和光合作用的任何变化均可能对陆地土壤生态系统中的碳循环产生深远影响。
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表 1 BMPs对土壤CO2和CH4排放的影响 Table 1 Effects of BMPs on soil CO2 and CH4 emissions |
BMPs通过多种途径影响土壤微生物群落结构和功能(图 2)。例如,BMPs可提供碳源并作为微生物独特的栖息地,从而导致微生物群落结构和功能的改变[58]。BMPs在土壤中的迁移和转化会影响微生物的生命活动。Sun等[59]研究发现,PLA-BMPs和PBS-BMPs添加到农田土壤中会使得变形菌门、厚壁菌门和拟杆菌门的相对丰度增加,可能是由于DOC含量较高。BMPs在降解过程中会释放大量易被微生物利用的碳源,对微生物群落的周转和结构的改变强于CMPs。BMPs的持久性较低且更易降解,Zhou等[36]研究发现,PHBV-BMPs增加了土壤微生物活性和酶活性,这可能通过共代谢作用促进土壤中原生有机质的矿化,即微生物利用可降解聚合物作为能源来分解有机质。土壤理化性质的改变间接影响土壤微生物活性和群落结构。王学霞等[60]研究发现,PU-BMPs的添加及其分解过程中增加了土壤含水量、DOC含量和玉米根生物量,为微生物生长创造了有利条件,进而影响了土壤微生物群落结构,土壤细菌群落Ace指数、Chao1指数和Shannon多样性指数均随着PU-BMPs添加量的增加而增加。BMPs可作为微生物群落的碳源,从而提高特定微生物的生长速率,并促进碳和其他营养物质的周转。裴雯玉等[61]研究发现,添加PBAT/PLA-BMPs后,土壤微生物群落的优势菌门为拟杆菌门、浮霉菌门、变形菌门、装甲菌门和绿弯菌门。段一凡[62]的研究表明,PLA-BMPs添加对土壤中变形菌门和放线菌门的影响较大,且放线菌门的相对丰度增加了36.5%。Shi等[44]研究了PLA-BMPs在不同温度下对两种土壤(黑土和黄土)中有机质稳定性和细菌群落的影响,结果表明,在25℃条件下,与对照处理相比,添加1% 的PLA-BMPs显著增加了两种土壤CO2累积排放量67%~74% 和DOC含量16%~24%,并显著增加了黄土土壤细菌群落的丰富度和多样性。然而,当前关于BMPs的土壤微生物效应研究仍存在局限性,现有成果主要来自短期培养试验,且多聚焦于土壤微生物群落组成与多样性的变化,针对不同塑料类型、残留浓度及土壤类型条件下,微生物群落结构演替及长期生态效应的系统性研究亟待开展。
3.2 BMPs影响碳循环相关功能基因表达功能基因主要通过编码特定功能蛋白参与微生物的生理生化过程及元素循环,其丰度可以预测微生物的物质循环潜力和代谢特征。MPs既能为微生物提供新的定殖位点,也会破坏原有环境,导致微生物群落结构与活性发生改变,最终影响碳循环相关基因表达(图 2)。BMPs引起的土壤理化性质和微生物群落结构的变化是影响土壤微生物功能基因表达的潜在机制。研究发现,PHB-BMPs添加后土壤中cbbLR基因丰度较对照显著降低,PBS-BMPs添加后土壤中cbbLG基因丰度较对照显著降低,表明PBS-BMPs和PHB-BMPs抑制了土壤碳循环过程中的固碳作用[63]。Hu等[64]研究表明,MPs圈通过富集碳代谢相关微生物类群进而显著影响土壤碳循环功能,PLA-BMPs添加对黑土中相关碳功能基因的影响比PE-MPs更为广泛和显著[64]。Chang等[65]研究表明,添加PBAT-BMPs后,农田土壤中碳降解功能基因丰度(如半纤维素降解基因abfA、xylA和manB,木质素降解基因mnp、glx和lig,以及几丁质降解基因chiA)显著增加,与CO2排放速率呈显著正相关,显示出BMPs在影响土壤碳循环方面的重要作用。但也有研究表明,LDPE-MPs对编码碳降解相关功能基因的细菌相对丰度有显著影响,而PES-BMPs对其却无显著影响[66]。可见,不同类型的微塑料对土壤微生物功能基因的调控作用存在显著差异,未来需要进一步深入研究,以评估不同类型BMPs对微生物功能基因及其相关生物地球化学循环的影响。
3.3 BMPs影响碳循环相关酶活性土壤酶活性是反映微生物活性及其对底物利用情况的重要指标。酶活性的高低直接影响土壤碳的转化过程。BMPs可能会通过引起土壤微生物群落结构的变化,进而影响酶活性(图 2)。不同剂量MPs对酶活性的影响存在差异。Feng等[67]发现,低剂量(0.2%)PLA-BMPs、PBS-BMPs和PHB-BMPs对过氧化氢酶活性的影响较小,而较高剂量(2%)PLA-BMPs、PBS-BMPs和PHB-BMPs显著促进过氧化氢酶活性,原因是BMPs刺激下的好氧微生物活性增强和塑料基质的降解促进。不同BMPs对土壤酶活性的影响存在差异。Chen等[35]发现,PBAT-BMPs添加显著促进农田土壤纤维素酶活性;Zhou等[36]发现,PHBV-BMPs的添加提高了土壤β-葡萄糖苷酶活性。这可能是因为BMPs本身即碳源且易降解,更易被微生物分解利用,从而提高土壤酶活性。土壤蔗糖酶调节蔗糖的水解,并参与土壤有机质的降解。Zhang等[68]发现,PLA-BMPs对水稻土壤蔗糖酶活性的影响较小。这些酶活性的变化可能进一步影响土壤碳循环过程。在生态系统功能层面,Nayab等[69]研究发现,PHA-BMPs在常温条件下可刺激酶活性,从而改变土壤质量和生态系统多功能性。王子菡等[70]研究发现,PLA-BMPs和PS-MPs添加均会降低草甸土中多酚氧化酶和过氧化氢酶的活性。一方面,BMPs可通过吸附土壤养分,减少微生物可利用的碳源,从而影响微生物的代谢活动和酶的合成;另一方面,BMPs的存在可改变土壤的理化性质,如土壤通气性、水分含量和pH等,进而间接影响酶活性。此外,BMPs还可能通过影响土壤微生物群落结构,改变不同微生物之间的相互作用,从而对酶活性产生影响。鉴于BMPs对土壤酶活性的影响机制复杂多样,应深入探究其剂量、形状、类型及老化程度等因素对土壤微生物的直接与间接作用,从而更精准地评估其生态风险。表 2列出了近年来关于BMPs对土壤微生物和酶活性影响的一些研究成果。
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表 2 BMPs对土壤微生物和酶活性的影响 Table 2 Effects of BMPs on soil microorganisms and enzyme activities |
本文系统总结了BMPs在土壤中的降解特性及其对土壤碳循环的作用机制。具体而言,BMPs对土壤碳循环的影响主要体现在对碳源的影响以及微生物驱动的碳循环两个方面。一方面,BMPs作为高碳基质,在降解过程中释放溶解性有机碳,增加土壤有机碳含量,其长期累积可能对土壤碳库稳定性产生复杂影响,同时其对含碳气体(如CO2、CH4)的排放也具有显著影响;另一方面,BMPs还通过改变土壤微生物群落结构和功能,影响碳代谢相关酶(如纤维素酶、β-葡萄糖苷酶)活性,进而调控有机碳的矿化与稳定化过程。此外,MPs暴露还可能影响植物的生长和光合作用,进而间接影响CO2的固定。尽管BMPs在短期内可能加剧碳循环波动,但其长期效应因降解不彻底及添加剂释放而存在不确定性。因此,未来研究应重点关注以下内容。
1) 推广绿色可降解塑料产品。尽管土壤环境中MPs的来源已得到广泛研究,但污染现状仍不容乐观。农田覆膜是MPs进入土壤的主要途径之一,应加速推广可生物降解地膜的应用,并建立完善的废弃塑料回收机制,以减少MPs在农田土壤中的积累。
2) 重点关注BMPs与其他土壤污染物的相互作用及其危害。BMPs可能与重金属、抗生素、持久性有机污染物等发生相互作用,形成复合污染,间接对土壤生物产生毒害作用。现有研究在这一领域尚处于起步阶段,应尽快开展深入研究,阐明环境因素对BMPs与土壤污染物相互作用的调控机制。
3) 深入探究BMPs对土壤碳循环的长期效应。鉴于BMPs的降解特性及其对土壤理化性质、微生物群落的影响,其对土壤碳循环的长期效应亟待深入探究。建议开展长期定位试验,监测不同土壤类型和环境条件下BMPs对土壤碳储量、碳组分及碳排放的长期影响。
4) 以往关于BMPs影响的研究大多忽略了植物和土壤动物在碳循环中的潜在作用,而BMPs可能对植物和土壤动物产生多种影响,从而影响土壤理化性质和微生物群落结构,进而影响土壤碳循环。因此,未来在设计试验评估BMPs对土壤碳循环的影响时,应考虑植物和土壤动物因素。
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