2. 中国科学院大学,北京 100049;
3. 中国科学院土壤环境与污染修复重点实验室(南京土壤研究所),南京 210008
我国土壤重金属污染问题不容忽视[1]。土壤中重金属的总量可在一定程度上反映其污染程度,但仅有部分形态的重金属可溶解到土壤溶液中,并通过溶液对生态系统产生危害[2]。重金属的毒性和生物可利用性更大程度上取决于其生物有效态,以总量评价土壤重金属的污染程度往往会高估其污染水平。在研究中常用化学提取剂对重金属生物有效性进行表征,不同提取剂对不同类型土壤重金属的提取效果不同[3-6],有机质、pH、黏粒含量等因子通过影响重金属在土壤中的分布与形态,进而影响其有效性和毒性[7-8]。考虑到土壤理化性质对重金属生物有效性的影响,许多国家和地区基于土壤理化性质的差异分区域建立了重金属环境质量标准,但我国土壤重金属环境标准制定仍以总量为限值,难以准确反映重金属对生物的毒害效应[9-10]。因此,筛选适合的有效态提取剂,探索以有效态为基础的土壤重金属生态毒性阈值,对研究制定基于生物有效性的土壤环境质量基准及标准具有重要意义[11]。
铜(Cu)是农田土壤的主要重金属污染物之一,Cu过量会对土壤中动植物的生理生化功能产生毒害作用[12-14]。Cu通常以Cu2+形态进入土壤,以可溶性有机物的形态存在于土壤孔隙水中,易络合在铁铝氧化物表面,或吸附于黏土矿物,其形态和生物有效性受土壤理化性质影响显著[7-8]。本研究以Cu为例,选取我国3种代表性的农田土壤,通过HNO3、EDTA-Na2、NH4OAc和CaCl2 4种化学提取剂对模拟Cu污染土壤的有效态Cu进行分析,以敏感生态物种生菜和赤子爱胜蚓为受试生物进行毒性暴露试验,研究基于化学提取有效态Cu含量的生态毒性响应,推导基于有效态的土壤Cu生态毒性阈值,以期为我国农田土壤重金属有效态化学提取方法的比选、优化和基于生物有效性的土壤重金属环境质量标准的制定提供方法和思路。
1 材料与方法 1.1 供试土壤供试的3种农田土壤分别采自黑龙江海伦(47°25xN,126°47xE)、河北保定(38°31xN,115°25xE)和浙江嘉兴(30°51xN,120°41xE)。采集0 ~ 20 cm表层土壤,自然风干,过10目筛和100目尼龙筛后,装自封袋保存和测定。3种土壤的理化性质及重金属全量见表 1。
根据土壤pH的不同,添加不同量的CuSO4·5H2O制成不同Cu含量污染土壤,具体添加量为:pH < 6.5土壤,Cu添加量分别为0、100、200、400、800、1 000 mg/kg;pH > 6.5土壤,Cu添加量分别为0、200、400、800、1 600、2 000 mg/kg。所有土壤样品制备5 kg,保持田间最大持水量的70%,充分混合均匀后,室温培养30 d,老化后的土壤经自然风干后,过10目尼龙筛备用。
1.2 土壤重金属有效态测定称取过10目尼龙筛的风干土壤样品1.000 0 g(± 0.000 5 g)于50 ml塑料离心管中,分别加入10 ml不同的提取剂,置于振荡箱中按照表 2所述条件进行恒温振荡后,1 000 g离心10 min,取上清液过0.45 μm滤膜后,用ICP-MS(电感耦合等离子体质谱仪,ELAN DRC II,PerkinElmer)测上清液中提取态Cu的含量。每组重复3次。
以生菜作为受试生物,选取生菜的根长、株高和生物量作为生菜的毒性效应指标,检测不同农田土壤中Cu的植物毒害。农田土壤Cu的植物毒害试验参考ISO的标准方法[15-16]进行。称取200 g风干土壤于塑料盆中,加去离子水至田间最大持水量的70%,并平衡24 h;选择饱满、均一的生菜种子,用1% NaClO溶液浸泡15 ~ 20 min,消毒灭菌后用去离子水洗净,放入装有2层湿润滤纸的培养皿中,在25℃培养箱里催芽24 h;选择发芽的种子移栽在事先平衡好的盆栽土壤中,每盆移栽9棵,在人工气候培养室中(25℃)中生长60 d,利用称重法保持整个过程中土壤水分含量为田间最大持水量的70%;60 d后小心采集整株植株,避免采集过程中植物根系的损伤,用去离子水冲洗干净,并测量生菜株高、根长和生物量。
生菜可食部位累积Cu含量测定采用HNO3消解法进行,具体操作为:将生菜根系移除后,取生菜地上部放在-80℃冰箱中冷冻12 h后,在冷冻干燥器冻干至恒重;称量干重后,将生菜置于玻璃消解瓶中,加入5 ml浓HNO3消煮至近干(若消解不彻底,继续加5 ml浓HNO3),用去离子水定容至10 ml,作为待测液。过0.45 μm滤膜后,用ICP-MS测定植株地上可食部位Cu含量。
1.4 蚯蚓毒性试验农田土壤Cu的蚯蚓毒性试验参考ISO的标准方法[17]进行。称取500 g风干土壤于有孔带盖塑料盒中,每个处理重复3次,加去离子水至田间最大持水量的70%,平衡24 h。将赤子爱胜蚓置于装有2层湿润滤纸的培养皿中,在25℃培养箱里清肠24 h后,选择活性状态良好、大小均一的赤子爱胜蚓清洗称重后转移至塑料盒中,每盒放置8条。蚯蚓在人工气候培养室中(25℃)中培养30 d,利用称重法保持整个过程中土壤水分含量为田间最大持水量的70%。在培养14 d和30 d时,轻轻翻动土壤,将盒内蚯蚓取出,记录其死亡。30 d后用去离子水将蚯蚓冲洗干净,置于装有2层湿润滤纸的培养皿中,在25℃培养箱里清肠48 h后,清洗称重后于-80 ℃冰箱中冷冻12 h后,在冷冻干燥器中冻干至恒重,用浓硝酸消煮,定容至10 ml,用ICP-MS测定蚯蚓体内Cu含量。
1.5 数据处理土壤中重金属含量和毒性效应关系曲线并无特定的拟合方法,常用的剂量-效应拟合曲线有Log-normal、Log-logistic和Weibull等,其中Log-logistic函数因结果更具有实际性而被广泛应用[18]。本研究选择Log-logistic函数对土壤中不同提取态Cu含量与生菜、蚯蚓毒性效应进行拟合,计算其20% 抑制率(EC20)和半抑制率(EC50)的毒性阈值。计算方法如下:
$ Y=\frac{Y_{0}}{1+\mathrm{e}^{\mathrm{b}(X-M)}} $ |
式中:Y表示生菜株高、根长和生物量抑制率或蚯蚓死亡率,X表示HNO3、EDTA-Na2、NH4OAc和CaCl2提取态Cu含量(mg/kg),M表示Log ECx(EC20、EC50);Y0和b为模型拟合参数。
试验数据采用Excel 2010和Origin 9.0进行分析和处理。
2 结果与讨论 2.1 农田土壤中Cu的可提取性比较4种化学提取剂对土壤中Cu的提取量存在较大差异。HNO3提取态Cu含量范围为2.61 ~ 1 013 mg/kg,均值为328 mg/kg;EDTA-Na2提取态Cu含量范围为2.17 ~ 1 044 mg/kg,均值为336 mg/kg;NH4OAc提取态Cu含量范围为0.03 ~ 317 mg/kg,均值为62.4 mg/kg;CaCl2提取态Cu含量范围为0.03 ~ 265 mg/kg,均值为28.2 mg/kg;4种提取剂对土壤Cu的提取量大小为EDTA-Na2 > HNO3 > NH4OAc > CaCl2。整体来看,EDTA-Na2和HNO3对土壤中Cu的提取能力较强,NH4OAc和CaCl2对Cu的提取能力较弱。
本研究采用提取态Cu占土壤总Cu含量的百分数表示不同提取剂对土壤中Cu的提取率,由表 3可知,不同土壤中HNO3、EDTA-Na2和NH4OAc对Cu的提取率大小均为潮褐土 > 黑土 > 脱潜水稻土,而CaCl2则相反。同种土壤中,不同提取剂的提取率也存在显著差异:黑土中,提取率大小为EDTA-Na2 > HNO3 > CaCl2 > NH4OAc;潮褐土中,提取率大小为HNO3 > EDTA-Na2 > NH4OAc > CaCl2;脱潜水稻土中,提取率大小为EDTA-Na2 > HNO3 > NH4OAc > CaCl2。综合来看,EDTA-Na2和HNO3对3种不同土壤中Cu提取率均达到40% 以上,NH4OAc和CaCl2对Cu的提取率低于10%,而CaCl2对潮褐土中的Cu提取率最弱,平均提取率仅为0.12%。
夏增禄[19]最早对草甸褐土、草甸棕壤、红壤性水稻土中重金属的有效态提取剂进行了较为系统全面的研究,结果表明稀酸和络合剂对土壤中重金属的提取能力较强。李发生等[20]以湖南红壤、重庆紫色土和河南潮土3种土壤及7种提取剂作为研究对象,对土壤中重金属的有效态提取剂进行筛选,发现EDTA-Na2提取效果最为明显。易磊等[21]对分别代表酸性、中性和碱性的水稻土、紫色土、潮土和土中的重金属进行提取,发现EDTA-Na2对4种土壤中重金属的提取能力最强。不同提取剂对土壤重金属的提取能力差异与其提取机制有关,不同提取剂提取重金属的形态不同:EDTA-Na2是一种络合型提取剂,可以把碳酸盐结合态和部分有机结合态、铁锰氧化物结合态中的Cu提取出来,其对土壤中重金属的提取能力较强;HNO3是酸性较强的代换剂,其pH较低,可以将土壤中的一些非代换吸附态的重金属也提取出来;而NH4OAc和CaCl2是中性盐试剂,主要提取水溶态和交换态的Cu,提取率最低[22]。
2.2 农田土壤中生菜生长状况、可食部位Cu累积量与土壤提取态Cu含量的关系在生菜盆栽试验过程中,随着土壤Cu总量的增加,不同土壤中生菜的生长状况逐渐变差。生长初期,Cu高剂量组生菜发芽较晚,生长较为缓慢。随着生长时间的延长,Cu高剂量组生菜出现明显的毒性效应,主要症状表现为叶片发蔫,渐黄,逐渐出现干枯,部分甚至死亡。
生菜的Cu毒害效应在不同土壤中存在差异,除与土壤Cu总量有关外,更大程度上取决于Cu的化学形态和生物有效态含量[23]。图 1所示为黑土、潮褐土和脱潜水稻土中不同化学提取态Cu含量与生菜毒害效应的剂量-效应关系。随着化学提取态Cu含量的增加,生菜株高、根长和生物量等呈下降趋势。当化学提取态Cu含量较低时,土壤中Cu对生菜的毒害效应较小;在潮褐土和脱潜水稻土中,低含量的化学提取态Cu甚至出现了一定的刺激生长的作用。相同提取态Cu含量下,潮褐土中生菜的根长、株高和生物量均显著高于黑土和脱潜水稻土,除有效态重金属含量外,土壤本身理化性质也会对其毒性效应产生影响。
通过Log-logistic函数分析了不同化学提取态Cu含量与生菜Cu富集和毒性效应的相关关系,其相关性系数如表 4所示。不同提取态Cu含量与生菜株高抑制率均有显著相关性(R2 > 0.60,P < 0.05),其相关性大小为CaCl2 > EDTA-Na2 > HNO3 > NH4OAc。CaCl2和NH4OAc提取态Cu含量与生菜根长抑制率相关性显著高于EDTA-Na2和HNO3提取态Cu含量;其中CaCl2提取态Cu含量与生菜株高和根长抑制率相关性均达到极显著水平。HNO3、EDTA-Na2和CaCl2提取态Cu含量与生菜生物量相关性显著,相关性大小为CaCl2 > EDTA-Na2 > HNO3。NH4OAC和CaCl2提取态Cu含量与生菜累积Cu含量显著相关。综合来看,CaCl2提取态Cu含量与生菜Cu富集和毒性效应均具有最好的相关性。已有不少研究报道,CaCl2和NH4OAc提取能很好地表征农田土壤中Cu的生物有效性。Zhang等[24]研究某铅锌矿区污染农田土壤中水稻对Cu的累积与6种化学提取态Cu含量的相关性,结果表明NH4OAc和CaCl2在6种化学提取剂中相关性表现最好。Wang等[25]研究了中国西北绿洲土壤中小麦对Cu的累积与8种化学提取态Cu含量的相关性,发现NH4OAc和柠檬酸提取态Cu相关性最好。本研究则将生菜这一敏感生态受体的Cu富集和毒性效应相结合,通过不同化学提取剂的比较进一步证明CaCl2提取态Cu含量对土壤中Cu的植物有效性具有较好的指示。
以不同提取剂提取的Cu含量作为剂量,生菜根伸长、株高和生物量作为效应,根据剂量-效应方程(Log-logistic方程)拟合得到生菜根伸长、株高和生物量20% 抑制率(EC20)和半抑制率(EC50)的毒性阈值(表 5),结果显示,在同种土壤中,生菜不同毒性终点的敏感性存在较大差异。在黑土和潮褐土中,敏感性顺序均为生物量 > 株高 > 根伸长,生物量是最敏感的评价指标;而在脱潜水稻土中则相反,敏感性顺序为根伸长 > 株高 > 生物量,根伸长是最敏感的评价指标。根据同一物种不同毒性指标的多个毒理数据选择最低值的毒性数据的筛选原则[26],黑土和潮褐土以基于生物量的毒性数据为生菜毒性阈值,脱潜水稻土以基于根伸长的毒性数据为生菜毒性阈值。基于4种不同提取态Cu含量对生菜敏感指标的毒性阈值EC20范围分别是90.5 ~ 170 mg/kg(HNO3)、103 ~ 195 mg/kg (EDTA-Na2)、3.97 ~ 20.1 mg/kg(NH4OAc)和0.21 ~ 8.68 mg/kg(CaCl2);EC50范围分别是110 ~ 188 mg/kg (HNO3)、119 ~ 230 mg/kg(EDTA-Na2)、5.69 ~ 32.2 mg/kg (NH4OAc)和0.26 ~ 9.62 mg/kg(CaCl2)。
在不同土壤类型中,基于同种有效态Cu含量的毒性阀值EC20和EC50因提取剂提取能力差异而不同。HNO3和EDTA-Na2提取态Cu的毒性阈值明显高于NH4OAc和CaCl2,这与前文所述EDTA-Na2和HNO3对3种土壤中Cu的提取能力较强的结果一致。其中,潮褐土中基于有效态Cu含量的生菜毒性EC20和EC50显著低于其他土壤,这可能是由于潮褐土较高的pH造成的。Lin等[27]通过陆生生物配体模型(t-BLM)研究土壤溶液中共存阳离子对Cu的大麦根伸长EC50的影响,结果发现土壤溶液中的阳离子如H+、Ca2+和Mg2+可以减轻Cu2+的毒性。
2.4 农田土壤中蚯蚓死亡率、Cu累积量与土壤提取态Cu含量的关系赤子爱胜蚓的急性毒性试验表明,当土壤中Cu含量较低时,蚯蚓的生长状态良好,未出现死亡或明显的中毒现象。随着Cu含量的增加,赤子爱胜蚓出现明显的回避反应,身体剧烈扭动或顺着塑料盒内壁外逃,之后蠕动迟缓,蚯蚓出现明显中毒症状,表现为身体变软,体色渐白,环带充血肿大,并伴有分泌的黄色体液;严重时有断节现象,并伴有血迹,甚至死亡。暴露时间30 d后,Cu低剂量组赤子爱胜蚓也逐渐中毒死亡,未死亡的蚯蚓活性明显下降,蠕动变缓。Cu的长期毒性需要一定的时间才可以表现出来。
图 2显示了黑土、潮褐土和脱潜水稻土中提取态Cu含量与暴露14 d和30 d后蚯蚓死亡率的关系。当可提取态Cu含量较低时,3种土壤中蚯蚓死亡率均较低,蚯蚓对重金属Cu污染有一定的耐受性。随着可提取态Cu含量的增加,蚯蚓的死亡率和Cu累积量均显著增加,3种土壤Cu添加最高量处理组中的蚯蚓几乎全部死亡。不同土壤中蚯蚓死亡情况不同,相同提取态Cu含量下,黑土中蚯蚓死亡率最高,脱潜水稻土次之,潮褐土最低。
通过Log-logistic分析了不同提取态Cu含量与蚯蚓吸收Cu含量和死亡率的剂量-效应关系,其相关性系数如表 6所示。土壤CaCl2提取态Cu含量与蚯蚓的急性毒性死亡率(14 d)存在极显著相关,表明蚯蚓的急性毒性主要与土壤溶液中直接有效性Cu含量有关。慢性暴露过程中更多的潜在有效态Cu被释放出来,进一步对蚯蚓产生毒害。HNO3、EDTA-Na2和NH4OAc提取态Cu含量均与蚯蚓的慢性毒性死亡率(30 d)和Cu累积量存在较好的相关性,其中与蚯蚓死亡率的相关性大小为HNO3 > NH4OAc > EDTA- Na2;与Cu累积量的相关性大小则为HNO3 > EDTA- Na2 > NH4OAc。综合来看,CaCl2提取态Cu含量与蚯蚓的急性毒性效应相关性最好,HNO3提取态Cu含量则能很好地指示其蚯蚓Cu累积量和慢性毒性响应。
以不同提取剂提取Cu含量作为剂量,以蚯蚓暴露30 d后的死亡率作为效应,根据剂量-效应方程(Log-logistic方程)拟合得到蚯蚓死亡率的EC20和EC50毒性阈值(表 7),结果显示,基于4种不同提取剂所测定的Cu对蚯蚓死亡率毒性阈值EC20范围分别是138 ~ 193 mg/kg(HNO3),108 ~ 226 mg/kg (EDTA-Na2),8.92 ~ 11.6 mg/kg(NH4OAc)和0.36 ~ 10.6 mg/kg(CaCl2);EC50范围分别是183 ~ 221 mg/kg (HNO3),180 ~ 331 mg/kg(EDTA-Na2),13.1 ~ 18.3 mg/kg (NH4OAc)和0.54~13.2 mg/kg(CaCl2)。3种土壤中基于不同提取态Cu的毒性阈值不同,黑土有效态毒性阈值较高,而潮褐土的有效态毒性阈值则相对较低,这与生菜的毒性阈值结果一致。大量研究表明,土壤溶液中较高含量的H+浓度和可溶性有机碳(DOC)显著抑制Cu对生物的毒性效应[28-32]。本研究中黑土有机质含量明显较高,基于有效态含量的Cu对蚯蚓的EC20和EC50显著高于潮土和水稻土,可能与高有机质含量会在一定程度上缓解Cu对蚯蚓的毒性有关。因此,在进行毒性阈值研究时,在Cu有效态含量的基础上还应考虑土壤pH和有机质等性质的影响。
化学提取剂对不同性质土壤中Cu的提取能力存在显著差异。HNO3和EDTA-Na2对土壤中Cu的提取率较高,NH4OAc和CaCl2对土壤中Cu的提取率较低。生菜Cu富集量和毒性与土壤CaCl2提取态Cu含量之间相关性较好,HNO3提取态Cu含量能很好地指示蚯蚓Cu富集量和死亡率。不同性质土壤中基于化学提取有效态Cu含量的生物毒性阀值(EC20和EC50)存在较大差异,这与土壤pH和有机质等性质的影响有关。筛选对土壤重金属具有普适性的化学提取剂对于以有效态为基础的生态毒性阈值的制定具有重要意义,但对提取方法的优化和标准化是以后研究的重点。
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2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China;
3. Key Laboratory of Soil Environment and Pollution Remediation, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, Nanjing 210008, China